Herbivoria

@article{doi101007bf00540615,
    author = "Bennack, Dan E.",
    title = "The effects of mandible morphology and photosynthetic pathway on selective herbivory in grasshoppers",
    year = "1981",
    journal = "Oecologia",
    url = "https://doi.org/10.1007/bf00540615",
    doi = "10.1007/bf00540615",
    openalex = "W1974015487",
    references = "caswell1973photosynthetic, doi101007bf00344568, doi101007bf00582893, doi101016s0065280608602301, doi101093aesa283408, doi101093aesa37147, doi101111j146979981964tb05157x, doi1023071936580, doi1023073223017, openalexw3002178311"
}

S. J. McNaughton, Crescimento Compensatório de Plantas como Resposta à Herbivoria, Oikos, Vol. 40, No. 3, Interações Herbívoro-Planta em Latitudes Setentrionais. Atas de um Simpósio Realizado de 14 a 18 de setembro, 1981, em Kevo, Finlândia (maio, 1983), pp. 329-336

@article{doi1023073544305,
    author = "McNaughton, S. J.",
    title = "Crescimento Compensatório de Plantas como Resposta à Herbivoria",
    year = "1983",
    journal = "Oikos",
    abstract = "S. J. McNaughton, Crescimento Compensatório de Plantas como Resposta à Herbivoria, Oikos, Vol. 40, No. 3, Interações Herbívoro-Planta em Latitudes Setentrionais. Atas de um Simpósio Realizado de 14 a 18 de setembro, 1981, em Kevo, Finlândia (maio, 1983), pp. 329-336",
    url = "https://doi.org/10.2307/3544305",
    doi = "10.2307/3544305",
    openalex = "W2018440025",
    references = "doi101086283426, doi101111j155856461980tb04849x, doi101126science1744011825"
}

Os potenciais benefícios da herbivoria para as plantas têm sido debatidos na última década. Vários investigadores afirmam que a remoção ou dano ao tecido produtivo, absorvente ou reprodutivo das plantas por herbívoros beneficia algumas espécies de plantas ao aumentar a sua produtividade primária líquida, produção de sementes ou longevidade, e que estas alterações aumentam a aptidão das plantas e resultam na evolução de mutualismos entre herbívoros e plantas. Embora mais de 40 artigos tenham sido citados como apresentando evidências experimentais a favor destes benefícios e mutualismos, faltam evidências fortes. O aumento da biomassa vegetal como resultado da remoção de tecido foi encontrado apenas sob condições de câmara de crescimento e em culturas cultivadas. Embora os herbívoros possam beneficiar certas plantas ao reduzir a competição ou remover tecido senescente, não há evidências convincentes que suportem a teoria de que a herbivoria beneficia as plantas pastadas.

@article{doi101086284531,
    author = "Belsky, A. Joy",
    title = "Does Herbivory Benefit Plants? A Review of the Evidence",
    year = "1986",
    journal = "The American Naturalist",
    abstract = "The potential benefits of herbivory to plants have been debated over the last decade. Several investigators claim that removal of or damage to the productive, absorptive, or reproductive tissue of plants by herbivores benefits some plant species by increasing their net primary productivity, seed production, or longevity, and that these changes increase plant fitness and result in the evolution of herbivore-plant mutualisms. Although more than 40 papers have been cited as presenting experimental evidence in support of these benefits and mutualisms, strong evidence is lacking. Increased plant biomass as a result of tissue removal has been found only under growth-chamber conditions and in cultivated crops. Although herbivores may benefit certain plants by reducing competition or removing senescent tissue, no convincing evidence supports the theory that herbivory benefits grazed plants.",
    url = "https://doi.org/10.1086/284531",
    doi = "10.1086/284531",
    openalex = "W2015296317",
    references = "doi1010079783642965456, doi101007bf00378790, doi101086283426, doi101086284321, doi101126science1904214515, doi101146annureves12110181002201, doi1023071942578, doi1023072260079, doi1023072408012, openalexw2045291252, openalexw2077454220"
}

A fotossíntese C4 e CAM são derivadas evolutivamente da fotossíntese C3. As modificações morfológicas e bioquímicas necessárias para alcançar a fotossíntese C4 ou CAM são consideradas ter surgido independentemente inúmeras vezes dentro de diferentes táxons de plantas superiores. Acredita-se que a fotossíntese C4 tenha evoluído em resposta às baixas concentrações atmosféricas de CO2 que surgiram em algum momento após o fim do Cretáceo. Baixas concentrações de CO2 resultam em aumentos significativos na fotorespiração das plantas C3, reduzindo a produtividade; tanto as plantas intermediárias C3-C4 quanto as plantas C4 exibem taxas reduzidas de fotorespiração. Em contraste, pode-se argumentar que a CAM surgiu seja em resposta à seleção de maior eficiência no uso da água ou para ganho de carbono aumentado. Globalmente, todas as três vias estão amplamente distribuídas hoje, com uma tendência de adaptação ecológica das plantas C4 para climas quentes e monçônicos e das plantas CAM para habitats com limitação de água. Em um ambiente antropogenicamente alterado de CO2, as plantas C4 podem perder sua vantagem competitiva sobre as plantas C3. 411

@article{doi101146annureves24110193002211,
    author = "Ehleringer, James R. e Monson, Russell K.",
    title = "Aspectos Evolutivos e Ecológicos da Variação das Vias Fotossintéticas",
    year = "1993",
    journal = "Annual Review of Ecology and Systematics",
    abstract = "A fotossíntese C4 e CAM são derivadas evolutivamente da fotossíntese C3. As modificações morfológicas e bioquímicas necessárias para alcançar a fotossíntese C4 ou CAM são consideradas ter surgido independentemente inúmeras vezes dentro de diferentes táxons de plantas superiores. Acredita-se que a fotossíntese C4 tenha evoluído em resposta às baixas concentrações atmosféricas de CO2 que surgiram em algum momento após o fim do Cretáceo. Baixas concentrações de CO2 resultam em aumentos significativos na fotorespiração das plantas C3, reduzindo a produtividade; tanto as plantas intermediárias C3-C4 quanto as plantas C4 exibem taxas reduzidas de fotorespiração. Em contraste, pode-se argumentar que a CAM surgiu seja em resposta à seleção de maior eficiência no uso da água ou para ganho de carbono aumentado. Globalmente, todas as três vias estão amplamente distribuídas hoje, com uma tendência de adaptação ecológica das plantas C4 para climas quentes e monçônicos e das plantas CAM para habitats com limitação de água. Em um ambiente antropogenicamente alterado de CO2, as plantas C4 podem perder sua vantagem competitiva sobre as plantas C3. 411",
    url = "https://doi.org/10.1146/annurev.es.24.110193.002211",
    doi = "10.1146/annurev.es.24.110193.002211",
    openalex = "W2137725470",
    references = "caswell1973photosynthetic, doi101007bf00344568, doi101007bf00351210, doi101007bf00377192, doi101007bf00379558, doi101007bf00582893, doi101007bf02861058, doi101029jd089id01p01267, doi101038329408a0, doi101038342163a0, doi101086282851, doi101146annurevpp11060160000501, doi101146annurevpp40060189002443, doi102475ajs2894333, doi102475ajs2914339, pinder1987insect"
}

▪ Resumo Nesta revisão, discutimos as consequências ecológicas e evolutivas das interações planta-herbívoro em florestas tropicais. Observamos primeiro que as taxas de herbivoria são maiores em florestas tropicais do que em florestas temperadas e que, ao contrário das folhas em florestas temperadas, a maioria dos danos às folhas tropicais ocorre quando elas são jovens e em expansão. Folhas em florestas tropicais secas também sofrem taxas de dano maiores do que em florestas úmidas, e os danos são maiores no sub-bosque do que no dossel. Herbívoros insetos, que tipicamente têm um espectro de hospedeiros estreito nos trópicos, causam a maioria dos danos às folhas e selecionaram uma ampla variedade de defesas químicas, de desenvolvimento e fenológicas nas plantas. Patógenos são menos estudados, mas causam consideráveis danos e, juntamente com herbívoros insetos, podem contribuir para a manutenção da diversidade arbórea. Mamíferos folívoros causam menos danos do que insetos ou patógenos, mas evoluíram para lidar com os altos níveis de defesas vegetais. Folhas em florestas tropicais são defendidas por terem baixa qualidade nutricional, maior dureza e uma ampla variedade de metabólitos secundários, muitos dos quais são mais comuns em florestas tropicais do que em florestas temperadas. Taninos, dureza e baixa qualidade nutricional alongam os tempos de desenvolvimento dos insetos, tornando-os mais vulneráveis a predadores e parasitoides. A ocorrência generalizada dessas defesas sugere que inimigos naturais são participantes-chave nas defesas vegetais e podem ter influenciado a evolução dessas características. Para escapar dos danos, as folhas podem se expandir rapidamente, ser lavradas sincronamente ou ser produzidas durante a estação seca quando os herbívoros são raros. Uma estratégia virtualmente limitada a florestas tropicais é para as plantas lavrarem folhas, mas adiarem o "verdeamento" delas até que as folhas estejam maduras. Muitas dessas características defensivas estão correlacionadas dentro das espécies, devido a restrições fisiológicas e trade-offs. Em geral, espécies tolerantes à sombra investem mais em defesas do que aquelas que requerem clareiras, e espécies com folhas de longa duração são melhor defendidas do que aquelas com folhas de curta duração.

@article{doi101146annurevecolsys271305,
    author = "Coley, Phyllis D. and Barone, John A.",
    title = "HERBIVORIA E DEFESAS VEGETAIS EM FLORESTAS TROPICAIS",
    year = "1996",
    journal = "Annual Review of Ecology and Systematics",
    abstract = "▪ Resumo Nesta revisão, discutimos as consequências ecológicas e evolutivas das interações planta-herbívoro em florestas tropicais. Observamos primeiro que as taxas de herbivoria são maiores em florestas tropicais do que em florestas temperadas e que, ao contrário das folhas em florestas temperadas, a maioria dos danos às folhas tropicais ocorre quando elas são jovens e em expansão. Folhas em florestas tropicais secas também sofrem taxas de dano maiores do que em florestas úmidas, e os danos são maiores no sub-bosque do que no dossel. Herbívoros insetos, que tipicamente têm um espectro de hospedeiros estreito nos trópicos, causam a maioria dos danos às folhas e selecionaram uma ampla variedade de defesas químicas, de desenvolvimento e fenológicas nas plantas. Patógenos são menos estudados, mas causam consideráveis danos e, juntamente com herbívoros insetos, podem contribuir para a manutenção da diversidade arbórea. Mamíferos folívoros causam menos danos do que insetos ou patógenos, mas evoluíram para lidar com os altos níveis de defesas vegetais. Folhas em florestas tropicais são defendidas por terem baixa qualidade nutricional, maior dureza e uma ampla variedade de metabólitos secundários, muitos dos quais são mais comuns em florestas tropicais do que em florestas temperadas. Taninos, dureza e baixa qualidade nutricional alongam os tempos de desenvolvimento dos insetos, tornando-os mais vulneráveis a predadores e parasitoides. A ocorrência generalizada dessas defesas sugere que inimigos naturais são participantes-chave nas defesas vegetais e podem ter influenciado a evolução dessas características. Para escapar dos danos, as folhas podem se expandir rapidamente, ser lavradas sincronamente ou ser produzidas durante a estação seca quando os herbívoros são raros. Uma estratégia virtualmente limitada a florestas tropicais é para as plantas lavrarem folhas, mas adiarem o "verdeamento" delas até que as folhas estejam maduras. Muitas dessas características defensivas estão correlacionadas dentro das espécies, devido a restrições fisiológicas e trade-offs. Em geral, espécies tolerantes à sombra investem mais em defesas do que aquelas que requerem clareiras, e espécies com folhas de longa duração são melhor defendidas do que aquelas com folhas de curta duração.",
    url = "https://doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.27.1.305",
    doi = "10.1146/annurev.ecolsys.27.1.305",
    openalex = "W2150998549",
    references = "doi101001jama196203050110085031, doi101086284369, doi101111j155856461964tb01674x, doi101126science2304728895, doi1023071942495, doi1023072406212, ehrlich1964butterflies, openalexw2097385721"
}

Resumo Insetos herbívoros exploram muitas plantas e partes de plantas diferentes e frequentemente adotam diferentes estratégias alimentares ao longo de seu ciclo de vida. O quadro conceitual para investigar interações inseto-planta depende fortemente de explicações que invocam a química vegetal, negligenciando uma série de pressões concorrentes e interativas que também podem limitar a herbivoria. No presente artigo, são examinados os métodos pelos quais a ontogenia, as estratégias alimentares e os caracteres morfológicos inibem a herbivoria por insetos holometábolos mandibulados. A ênfase na ruptura mecânica de células vegetais na estratégia digestiva do inseto altera a importância relativa das 'defesas' vegetais, aumentando a importância da estrutura foliar na inibição da herbivoria. Acoplado às implicações de mudanças morfológicas e comportamentais substanciais na ontogenia, os herbívoros adotam uma gama de abordagens para a herbivoria que são independentes apenas da química vegetal. Muitos insetos herbívoros exibem deslocamento de caracteres ontogenéticos substancial na morfologia mandibular. Isso está fortemente correlacionado com mudanças na estratégia alimentar, com alterações nas bordas cortantes das mandíbulas aumentando a eficiência da alimentação. As mudanças na estratégia alimentar também são caracterizadas por mudanças no comportamento alimentar, com muitas larvas alimentando-se gregariamente em estágios iniciais. Hipóteses não nutricionais considerando a importância de inimigos naturais, construção de abrigo e termorregulação também podem ser invocadas para explicar as consequências ontogenéticas das mudanças no comportamento alimentar. Há necessidade de integrar esses fatores em um quadro que considere o leque de explicações potenciais da herbivoria de insetos, reconhecendo que as restrições ontogenéticas não são apenas explicações viáveis, mas um ponto de partida lógico. As inter-relações entre ontogenia, tamanho, morfologia e comportamento destacam a complexidade das relações inseto-planta. Dadas as muitas métodos usados por insetos herbívoros para superar os desafios de consumir folhas, a necessidade de pesquisas específicas de espécie e de estágio investigando a ontogenia e o uso de hospedeiros por insetos herbívoros é crítica para o desenvolvimento de teorias gerais de interações inseto-planta.

@article{doi101046j14429993200101135x,
    author = "Hochuli, Dieter F.",
    title = "Insect herbivory and ontogeny: How do growth and development influence feeding behaviour, morphology and host use?",
    year = "2001",
    journal = "Austral Ecology",
    abstract = "Resumo Insetos herbívoros exploram muitas plantas e partes de plantas diferentes e frequentemente adotam diferentes estratégias alimentares ao longo de seu ciclo de vida. O quadro conceitual para investigar interações inseto-planta depende fortemente de explicações que invocam a química vegetal, negligenciando uma série de pressões concorrentes e interativas que também podem limitar a herbivoria. No presente artigo, são examinados os métodos pelos quais a ontogenia, as estratégias alimentares e os caracteres morfológicos inibem a herbivoria por insetos holometábolos mandibulados. A ênfase na ruptura mecânica de células vegetais na estratégia digestiva do inseto altera a importância relativa das 'defesas' vegetais, aumentando a importância da estrutura foliar na inibição da herbivoria. Acoplado às implicações de mudanças morfológicas e comportamentais substanciais na ontogenia, os herbívoros adotam uma gama de abordagens para a herbivoria que são independentes apenas da química vegetal. Muitos insetos herbívoros exibem deslocamento de caracteres ontogenéticos substancial na morfologia mandibular. Isso está fortemente correlacionado com mudanças na estratégia alimentar, com alterações nas bordas cortantes das mandíbulas aumentando a eficiência da alimentação. As mudanças na estratégia alimentar também são caracterizadas por mudanças no comportamento alimentar, com muitas larvas alimentando-se gregariamente em estágios iniciais. Hipóteses não nutricionais considerando a importância de inimigos naturais, construção de abrigo e termorregulação também podem ser invocadas para explicar as consequências ontogenéticas das mudanças no comportamento alimentar. Há necessidade de integrar esses fatores em um quadro que considere o leque de explicações potenciais da herbivoria de insetos, reconhecendo que as restrições ontogenéticas não são apenas explicações viáveis, mas um ponto de partida lógico. As inter-relações entre ontogenia, tamanho, morfologia e comportamento destacam a complexidade das relações inseto-planta. Dadas as muitas métodos usados por insetos herbívoros para superar os desafios de consumir folhas, a necessidade de pesquisas específicas de espécie e de estágio investigando a ontogenia e o uso de hospedeiros por insetos herbívoros é crítica para o desenvolvimento de teorias gerais de interações inseto-planta.",
    url = "https://doi.org/10.1046/j.1442-9993.2001.01135.x",
    doi = "10.1046/j.1442-9993.2001.01135.x",
    openalex = "W1819702572",
    references = "doi101007bf00317222"
}

@incollection{crossref2008engineering,
    title = "Engenharia de Vias Fotossintéticas",
    year = "2008",
    booktitle = "Avanços em Bioquímica e Biologia Molecular de Plantas",
    url = "https://doi.org/10.1016/s1755-0408(07)01004-1",
    doi = "10.1016/s1755-0408(07)01004-1",
    pages = "81-105"
}

A fotossíntese C4 é caracterizada por um mecanismo de concentração de CO2 entre as células do mesófilo (M) e da bainha de feixes vasculares (BS) das folhas. Isso gera altos fluxos metabólicos entre essas células, através de plasmodesmatos interconectados (PD). A quantificação desses fluxos simplásticos para estudos de modelagem requer uma quantificação precisa dos PD, o que se provou difícil usando microscopia eletrônica de transmissão. Nossa nova técnica quantitativa combina microscopia eletrônica de varredura e imunolocalização 3D em tecidos foliares intactos para comparar a densidade de PD nas interfaces celulares em folhas de espécies monocotiledôneas C3 (arroz [Oryza sativa] e trigo [Triticum aestivum]) e C4 (milho [Zea mays] e Setaria viridis). A quantificação por microscopia eletrônica de varredura da densidade de PD revelou que as espécies C4 tinham aproximadamente o dobro do número de PD por área de campo de pitfield em comparação com seus equivalentes C3. A imunolocalização 3D de calose em pitfields usando microscopia de fluorescência mostrou que a área de pitfield por área de interface M-BS era 5 vezes maior em espécies C4. Assim, as duas espécies C4 tinham até nove vezes mais PD por área de interface M-BS (S. viridis, 9.3 PD µm(-2); milho, 7.5 PD µm(-2); arroz 1.0 PD µm(-2); trigo, 2.6 PD µm(-2)). Usando esses dados anatômicos e as taxas de fotossíntese medidas nessas espécies C4, calculamos agora o fluxo simplástico de ácido C4 por PD através da interface M-BS. Esses dados quantitativos são essenciais para estudos de modelagem e estratégias de descoberta de genes necessários para introduzir aspectos da fotossíntese C4 em culturas C3.

@article{doi101105tpc1600155,
    author = "Danila, Florence R. e Quick, W. Paul e White, Rosemary G. e Furbank, Robert T. e von Caemmerer, Susanne",
    title = "The Metabolite Pathway between Bundle Sheath and Mesophyll: Quantification of Plasmodesmata in Leaves of C 3 and C 4 Monocots",
    year = "2016",
    journal = "The Plant Cell",
    abstract = "A fotossíntese C4 é caracterizada por um mecanismo de concentração de CO2 entre as células do mesófilo (M) e da bainha de feixes vasculares (BS) das folhas. Isso gera altos fluxos metabólicos entre essas células, através de plasmodesmatos interconectados (PD). A quantificação desses fluxos simplásticos para estudos de modelagem requer uma quantificação precisa dos PD, o que se provou difícil usando microscopia eletrônica de transmissão. Nossa nova técnica quantitativa combina microscopia eletrônica de varredura e imunolocalização 3D em tecidos foliares intactos para comparar a densidade de PD nas interfaces celulares em folhas de espécies monocotiledôneas C3 (arroz [Oryza sativa] e trigo [Triticum aestivum]) e C4 (milho [Zea mays] e Setaria viridis). A quantificação por microscopia eletrônica de varredura da densidade de PD revelou que as espécies C4 tinham aproximadamente o dobro do número de PD por área de campo de pitfield em comparação com seus equivalentes C3. A imunolocalização 3D de calose em pitfields usando microscopia de fluorescência mostrou que a área de pitfield por área de interface M-BS era 5 vezes maior em espécies C4. Assim, as duas espécies C4 tinham até nove vezes mais PD por área de interface M-BS (S. viridis, 9.3 PD µm(-2); milho, 7.5 PD µm(-2); arroz 1.0 PD µm(-2); trigo, 2.6 PD µm(-2)). Usando esses dados anatômicos e as taxas de fotossíntese medidas nessas espécies C4, calculamos agora o fluxo simplástico de ácido C4 por PD através da interface M-BS. Esses dados quantitativos são essenciais para estudos de modelagem e estratégias de descoberta de genes necessários para introduzir aspectos da fotossíntese C4 em culturas C3.",
    url = "https://doi.org/10.1105/tpc.16.00155",
    doi = "10.1105/tpc.16.00155",
    openalex = "W2409484068",
    references = "doi101071bi9710159"
}

Ecofisiologistas têm sido fascinados pelo comportamento fotossintético das plantas alpinas, que frequentemente têm que suportar pressões ambientais extremas (Gale, 1972; Friend & Woodward, 1990; Körner, 2003, 2007; Shi et al., 2006). Cerca de 8% da superfície terrestre do mundo está acima de 1500 m de altitude (Körner, 2007). Altitudes elevadas podem ser climaticamente incomuns, frequentemente com (por exemplo) baixas temperaturas, ventos fortes e agora altas taxas de aquecimento (Körner, 2003; Pepin & Lundquist, 2008; Rangwala & Miller, 2012). Além disso, a baixa pressão atmosférica fornece um conjunto de condições ambientais únicas na Terra (Tabela 1). Houve especulação extensa sobre os efeitos altitudinais na fotossíntese e, em particular, como explicar as tendências intrigantes – mas consistentemente observadas – para maior absorção de dióxido de carbono (CO2) (baixa razão entre as pressões parciais de CO2 interno-foliar e ambiental (ci: ca; daqui em diante, χ), resultando em baixa discriminação de isótopos de carbono) e maior capacidade de carboxilação (Vcmax) com o aumento da altitude (Gale, 1972; Körner & Diemer, 1987; Friend et al., 1989; Terashima et al., 1995; Bresson et al., 2009; Zhu et al., 2010). À primeira vista, poderia ser esperado que as taxas de assimilação de CO2 fossem reduzidas em altas altitudes devido à baixa pressão parcial de CO2 (Friend & Woodward, 1990). No entanto, as taxas fotossintéticas medidas na realidade são geralmente tão altas quanto, ou até mesmo mais altas do que, aquelas em baixas altitudes (Mächler & Nösberger, 1977; Körner & Diemer, 1987; Cordell et al., 1999; Shi et al., 2006). Um grupo de hipóteses que tentam explicar os efeitos da altitude na fisiologia fotossintética foca nos efeitos da baixa temperatura. Argumentou-se que as plantas alpinas possuem folhas espessas como uma adaptação a baixas temperaturas, e, portanto, maior nitrogênio foliar (N) por área (Narea). Maior Narea é interpretado como implicando maior Vcmax, levando por sua vez a maior absorção de CO2 devido a maiores taxas fotossintéticas (Woodward, 1979; Körner & Diemer, 1987; Friend et al., 1989; Sparks & Ehleringer, 1997). Este raciocínio assume que maior Narea em folhas mais espessas estaria associado a maior Vcmax, mas isso nem sempre é verdade, pois uma fração substancial do N foliar em folhas espessas (com baixa área foliar específica) está localizada nas paredes celulares em vez de nos cloroplastos (Onoda et al., 2004). Um argumento alternativo, sob a perspectiva da discriminação de isótopos de carbono, sugere que o aumento da espessura da folha poderia alongar o caminho difusional para o CO2 da atmosfera até o local de carboxilação, e, portanto, potencialmente diminuir χ (Vitousek et al., 1990). No entanto, a baixa pressão do ar seria esperada para contrabalançar este efeito, permitindo que o CO2 difunda mais facilmente através dos estômatos (Tabela 1). De qualquer forma, nenhuma hipótese baseada em efeitos de temperatura pode explicar a diferença nas respostas das plantas aos gradientes altitudinais e latitudinais, ou seja, por que as mesmas adaptações na capacidade fotossintética observadas em altas montanhas não são observadas em regiões polares onde as temperaturas da estação de crescimento também são baixas (Billings et al., 1961; Mooney & Billings, 1961; Billings & Mooney, 1968; Chabot et al., 1972; Zhu et al., 2010). Vale também notar que, embora baixas temperaturas possam deprimir a fotossíntese, as temperaturas foliares medidas da estação de crescimento e as temperaturas ótimas para fotossíntese tanto em plantas alpinas quanto árticas são tipicamente reduzidas apenas por alguns graus, em contraste com uma queda muito maior na temperatura do ar com a altitude ou latitude (Körner & Diemer, 1987; Körner, 2007). A estrutura densa do dossel e o arranjo apertado das folhas nos caules de plantas alpinas almofadadas e prostradas criam uma baixa condutância da camada limite e, portanto, permitem a manutenção de grandes diferenças entre as temperaturas das folhas e do ar (Gauslaa, 1984; Körner, 2003; Michaletz et al., 2015). O efeito de tais adaptações morfológicas é sobreposto à tendência universal, enraizada nos fundamentos do balanço energético da folha, para que as temperaturas das folhas sejam mantidas em uma faixa mais estreita do que as temperaturas do ar (Campbell & Norman, 1998; Michaletz et al., 2015). Outro grupo de hipóteses sugere que a baixa pressão atmosférica pode influenciar a fotossíntese através de influências fisiológicas mais diretas, independentemente da temperatura (Decker, 1959; Billings et al., 1961; Mooney & Billings, 1961). No entanto, apesar de muita especulação anterior e do fato de que muitas quantidades biofísicas relevantes para as trocas gasosas são conhecidas por mudar com a pressão do ar e a temperatura da folha de uma maneira previsível (Tabela 1), os efeitos dessas quantidades biofísicas na fisiologia vegetal não foram totalmente explorados. Equívocos abundam na literatura. Por exemplo, as plantas alpinas foram previstas para serem mais sensíveis à diminuição da concentração de CO2 (razão molar de mistura) nos períodos glaciais do Quaternário simplesmente porque a pressão parcial de CO2 em altas altitudes é baixa (Street-Perrott et al., 1997). Isso está incorreto, no entanto, porque a pressão parcial de O2 também é reduzida em altas altitudes – implicando uma redução na carga fotossintética que contrabalança o efeito da concentração de CO2 na fotossíntese, como anteriormente notado, por exemplo, por Körner et al. (1991) e Terashima et al. (1995). A seleção natural implica que as plantas otimizam traços ecofisiológicos regulando a alocação de recursos para diferentes funções. Este princípio leva à hipótese do menor custo e à hipótese de coordenação para o comportamento fotossintético ótimo de plantas C3. Estas hipóteses podem ser incorporadas ao modelo padrão (Farquhar et al., 1980), gerando potencialmente uma explicação unificadora e previsão das respostas dos traços fotossintéticos a fatores ambientais (Wang et al., 2016). O parâmetro composto ξ representa a sensibilidade de χ a D e é influenciado por ambos os termos de custo. A forma matemática da Eqn 1 é a mesma proposta por Medlyn et al. (2011), que se baseia em uma hipótese de otimalidade estomatal amplamente citadaafirmando que as plantas minimizam E − λA (Cowan & Farquhar, 1977). No entanto, o custo marginal da transpiração (λ) nessa expressão não está claramente definido. Na hipótese do menor custo, por contraste, o parâmetro ξ pode ser expresso explicitamente como uma função dos fatores de custo e do coeficiente efetivo de Michaelis–Menten da Rubisco (K), que está relacionado à pressão parcial de O2 (O) e aos coeficientes de Michaelis–Menten da Rubisco para CO2 e O2 (KC e KO). As dependências de temperatura de KC e KO seguem uma relação de Arrhenius, conforme descrito por Bernacchi et al. (2001), e isso também dá origem a uma dependência de temperatura de ξ (Prentice et al., 2014). A VPD folha-ar (D) é a diferença entre a pressão de vapor nos espaços intercelulares e a pressão de vapor no ar livre além da camada limite foliar. A pressão de vapor intercelular é geralmente assumida como saturada e é determinada pela temperatura da folha. A pressão de vapor do ar livre é a pressão de vapor real, que depende da razão molar de mistura de vapor de água no ar e da pressão atmosférica. A condutância para a troca de gases entre folhas e ar que corresponde a este gradiente de pressão de vapor é composta pela condutância estomática e pela condutância da camada limite em série. A condutância da camada limite é geralmente muitas vezes maior que a condutância estomática, de modo que diferenças entre folhas na condutância da camada limite podem ser compensadas por mudanças na condutância estomática, permitindo a manutenção de χ ótimo. Ao introduzir as respostas altitudinais conhecidas de várias quantidades biofísicas chave, mostramos aqui como as respostas parciais de χ, Vcmax e A à pressão atmosférica e à temperatura da folha ao longo do gradiente altitudinal podem ser previstas a partir das equações mencionadas anteriormente. Além disso, essas previsões parecem ser consistentes com as tendências altitudinais observadas em campo em χ, Vcmax e A (Tabela 2; Fig. 1). Para separar os efeitos de pressão e temperatura, e também para cobrir uma variação realista de temperatura da folha ao longo de gradientes altitudinais, começamos listando 10 influências potenciais da pressão atmosférica sobre os processos fisiológicos das plantas sob temperatura da folha constante, o que pode ser uma aproximação razoável para plantas herbáceas, conforme discutido anteriormente. Em seguida, impomos os efeitos adicionais da temperatura, assumindo que a temperatura da folha diminui com a altitude, mas segue uma taxa de diminuição mais suave que a temperatura do ar devido à tendência homeostática geral das temperaturas foliares (Campbell & Norman, 1998; Michaletz et al., 2015). Esta abordagem pode ser realista para espécies arbóreas, cujas folhas estão situadas bem acima do solo e estão sujeitas a uma velocidade potencialmente alta do vento, e, portanto, não se pode esperar que mantenham temperaturas foliares quase constantes com a altitude (Tabela 1). Entre as quantidades biofísicas listadas, VPD e K são variáveis chave que preveem uma resposta altitudinal de χ (Eqns 1, 2), enquanto Γ*, ca e PPFD impõem efeitos adicionais sobre Vcmax e A (Eqns 4, 5). Com uma temperatura da folha constante, a diminuição induzida pela pressão em K e o aumento de D levam ambos a um χ menor para plantas alpinas (Eqns 1, 2). Como indicado na Tabela 1, K diminui com a altitude, devido à pressão parcial reduzida de O2, aumentando assim a afinidade da Rubisco para CO2 e reduzindo a capacidade de carboxilação necessária por mol de carbono fixado (Bresson et al., 2009). No entanto, para uma dada razão molar de mistura de vapor de água ao ar, a pressão atmosférica reduzida leva a uma pressão de vapor real reduzida. Como a pressão de vapor saturada interna à folha é invariante com a pressão atmosférica, esta redução tende a aumentar a VPD folha-ar, aumentando assim o transporte de água necessário por mol de carbono fixado. De acordo com a hipótese do menor custo, ambos os efeitos apoiam uma mudança no investimento de recursos em direção a uma capacidade aumentada de Rubisco e contra a capacidade de transporte de água (Wang et al., 2016). O resultado previsto de um χ reduzido com a pressão atmosférica pode ser mostrado matematicamente pela diferenciação da expressão para χ ótimo, o que mostra que a resposta parcial de χ à diminuição da pressão atmosférica é sempre negativa (Notas do Material de Apoio S1). Nossa resposta prevista de χ à pressão é consistente com observações de Körner & Diemer (1987), onde foi mostrado que a temperatura da folha variava apenas alguns graus (Tabela 2). Após sobrepor os efeitos da temperatura, a temperatura da folha em declínio reduz a pressão de vapor saturada e, portanto, diminui a VPD folha-ar – levando a um menor custo de transporte de água, oposto ao efeito da pressão do ar. No entanto, a temperatura da folha em declínio ainda reduz K e isso tem uma influência mais forte, favorecendo um declínio em χ (Tabela 1). Ao separar tendências altitudinais e latitudinais, Körner et al. (1991) mostraram que, além do efeito da pressão, a temperatura mais baixa reduz χ, potencialmente reforçando o declínio de χ com a altitude. A pressão parcial interna à folha de CO2, ci, é o produto de χ e ca. Embora ci diminua com a altitude devido a declínios tanto em ca quanto em χ, isso não implica automaticamente um aumento na limitação de CO2 na fotossíntese. Isso ocorre porque a limitação de CO2 também é determinada pelo ponto de compensação de CO2 (Γ*), conforme mostrado pela Eqn 4. Se for assumida uma temperatura da folha constante, Γ* é proporcional à pressão parcial de O2 e, portanto, muda na mesma proporção que ca (Farquhar et al., 1980) (Tabela 1). Consequentemente, espera-se uma limitação de CO2 mais forte devido à redução em χ (não devido a ca ou Γ*) para plantas alpinas. Após impor um efeito de temperatura, o declínio em Γ*, seguindo uma relação de Arrhenius (Bernacchi et al., 2001), é muito mais rápido que o de χ (Tabela 1) e isso leva a uma limitação de CO2 mais fraca na fotossíntese. Sugere-se que a fotossíntese pode ser influenciada pela difusão mais rápida de gases no ar em pressões mais baixas (Tabela 1) (Gale, 1972; Smith & Donahue, 1991; Terashima et al., 1995). Portanto, poderíamos prever tQual a consequência de uma difusão gasosa mais rápida em grandes altitudes: uma redução na densidade e/ou diâmetro dos estômatos. Na realidade, tanto respostas positivas (Wagner, 1892; Bonnier, 1895; Paridari et al., 2013) quanto negativas (Körner et al., 1983) da densidade estomática ao aumento da altitude foram relatadas, sugerindo que outros fatores ambientais ou adaptações morfológicas também podem estar envolvidos na determinação da densidade estomática (Körner et al., 1986; Friend & Woodward, 1990). De acordo com a hipótese do menor custo, um custo relativamente menor para manter a carboxilação devido à afinidade aumentada para o CO2 (menor K) implica, por sua vez, um aumento em Vcmax, conforme exigido (pela hipótese da coordenação) para alcançar uma taxa de assimilação ótima definida pelo PPFD. Matematicamente, a sensibilidade de Vcmax à pressão do ar baseada na Eqn 2 (Notas S1) mostra que a resposta é sempre positiva, desde que K ≫ Γ*. Nesta resposta, seja o PPFD aumentado em dias claros ou a ci reduzida são contribuintes secundários para a resposta positiva de Vcmax à altitude, enquanto a diminuição de K é o principal contribuinte – sendo cerca de três vezes maior que as outras contribuições. A redução da temperatura foliar superpõe um efeito negativo sobre Vcmax, que é oposto ao efeito positivo da queda de pressão. Isso também pode ser previsto teoricamente pela resposta 'cinética' dos parâmetros de taxa bioquímica (Kc, Ko e Γ*) à temperatura e é apoiado por observações de campo (Dong et al., 2016). Nossas previsões são apoiadas por observações anteriores (Tabela 2; Fig. 1). A comparação quantitativa com Körner & Diemer (1987) é possível porque este estudo relatou todas as variáveis ambientais relevantes (além da altitude) que seriam teoricamente esperadas para influenciar χ e Vcmax (Tabela 2). Nossa busca na literatura revelou vários outros estudos sobre efeitos de altitude (Fig. 1), mas geralmente não foi possível excluir outros efeitos, por exemplo, de mudanças na temperatura foliar ou na cobertura de nuvens (vale notar que Körner & Diemer (1987) relataram mudanças negligenciáveis na temperatura foliar). Portanto, as mudanças observadas em Vcmax são variáveis (Shi et al., 2006; Fan et al., 2011), mas ainda assim consistentes com nosso intervalo previsto (Fig. 1). A hipótese da coordenação também permite prever a sensibilidade da taxa de assimilação A à pressão do ar através da Eqn 4 (Notas S1). A Tabela 1 mostra quanto cada quantidade dependente da pressão contribui para as mudanças em A sob condições de referência definidas. Os coeficientes de difusão aumentados para vapor de água e CO2 podem afetar fisicamente como a regulação estomática alcança o χ ótimo, mas não devem influenciar seu valor, nem o valor de A. Como discutido anteriormente, os efeitos opostos das pressões parciais decrescentes de O2 e CO2 se cancelam aproximadamente. Portanto, a sensibilidade de A à altitude depende da competição entre o efeito negativo da redução de χ e os efeitos positivos do PPFD aumentado, devido a um caminho óptico mais curto (transmitividade aumentada de céu claro), e da redução de Γ* se a temperatura foliar diminuir. Portanto, pode-se esperar uma resposta negativa ou positiva de A, dependendo das condições. Voltando a referir-se ao estudo de Körner & Diemer (1987), conforme a altitude aumenta de 600 m para 2600 m, o PPFD é previsto para aumentar em 5,4%, conforme observado (Tabela 2). Nossa mudança prevista em A é apenas de 0,4%, e Körner & Diemer (1987) relataram nenhuma mudança significativa (Tabela 2). Bresson et al. (2009) também não encontraram mudança significativa em A com a altitude, enquanto medições realizadas sob pressão parcial de CO2 constante (de baixa altitude) mostraram um aumento consistente; isso está em linha com nossa previsão de aumento de Vcmax com a altitude. Bresson et al. (2009) também encontraram aumento de Narea com a altitude, o que é esperado, dado o aumento de Vcmax. Em princípio, a fotossíntese poderia ser aprimorada em grandes altitudes, se o benefício do aumento da radiação e da redução da fotorrespiração superasse o efeito da redução de ci. No entanto, a redução da fotorrespiração depende da redução da temperatura foliar, enquanto a radiação também é influenciada pela cobertura de nuvens, que na realidade pode diminuir ou aumentar com a altitude, dependendo da latitude e da continentalidade (Barry, 1992). Assim, uma diversidade de tendências pode ser encontrada em uma amostragem mais ampla de gradientes altitudinais em diferentes tipos de plantas e regiões climáticas. Não obstante, a análise teórica apresentada aqui fornece uma explicação de primeira ordem para algumas tendências comumente observadas em traços fotossintéticos ao longo de gradientes altitudinais. A explicação é derivada de um modelo geral proposto para prever taxas fotossintéticas via otimização eco-evolutiva de traços fotossintéticos (Wang et al., 2016). Ao separar os efeitos de pressão e temperatura sobre várias variáveis que influenciam as trocas gasosas no nível foliar, mostramos que tanto a queda de χ quanto o aumento de Vcmax podem ser previstos apenas pela mudança na pressão do ar, enquanto os efeitos superpostos de temperatura tipicamente modificam a magnitude das respostas – explicando por que essas tendências em χ e Vcmax têm sido tão amplamente observadas. Os autores agradecem a Vincent Maire pelas discussões. Esta pesquisa foi apoiada pela Fundação Nacional de Ciências Naturais da China (Grant no. 31600388) para H.W. e por uma grant de descoberta do Australian Research Council (DP120103600) para I.C.P. e I.J.W. Representa uma contribuição para o Programa AXA Chair em Biosfera e Impactos Climáticos e a iniciativa do Imperial College sobre Grandes Desafios em Ecossistemas e Meio Ambiente. T.F.K. foi apoiado em parte pelo Programa de Pesquisa e Desenvolvimento Dirigido pelo Laboratório do Lawrence Berkeley National Laboratory sob o Departamento de Energia dos EUA (Contrato no. DE-AC02-05CH11231), e por uma bolsa de pesquisa da Macquarie University. H.W. e I.C.P. derivaram as previsões. H.W. realizou todas as análises, construiu os gráficos e tabelas e escreveu o primeiro rascunho. H.W., I.C.P., T.F.K., I.J.W., T.W.D. e C.P. contribuíram para os dbalanços. H.W., T.W.D. e I.C.P. resumiram as dependências altitudinais da troca gasosa e de várias quantidades biofísicas relevantes. I.C.P. e T.F.K. contribuíram para a análise de dados. I.J.W. propôs pela primeira vez a teoria do menor custo, e I.C.P. desenvolveu ainda mais a teoria. Por favor, note: a Wiley Blackwell não é responsável pelo conteúdo ou funcionalidade de qualquer Informação de Apoio fornecida pelos autores. Quaisquer consultas (exceto por material ausente) devem ser direcionadas à Central do New Phytologist. Por favor, note: a editora não é responsável pelo conteúdo ou funcionalidade de qualquer informação de apoio fornecida pelos autores. Quaisquer consultas (exceto por conteúdo ausente) devem ser direcionadas ao autor correspondente do artigo.

@article{doi101111nph14332,
    author = "Wang, Han and Prentice, I. Colin and Davis, T. W. and Keenan, Trevor F. and Wright, Ian J. and Peng, Changhui",
    title = "Photosynthetic responses to altitude: an explanation based on optimality principles",
    year = "2016",
    journal = "New Phytologist",
    abstract = "Ecophysiologists have long been fascinated by the photosynthetic behaviour of alpine plants, which often have to withstand extreme environmental pressures (Gale, 1972; Friend \& Woodward, 1990; Körner, 2003, 2007; Shi et al., 2006). About 8\% of the world's land surface is above 1500 m altitude (Körner, 2007). High altitudes can be climatically unusual, often with (for example) low temperatures, strong winds, and now high rates of warming (Körner, 2003; Pepin \& Lundquist, 2008; Rangwala \& Miller, 2012). Moreover, the low atmospheric pressure provides a set of environmental conditions unique on Earth (Table 1). There has been extensive speculation about altitudinal effects on photosynthesis and, in particular, how to account for the puzzling – but consistently observed – tendencies towards higher carbon dioxide (CO2) drawdown (low ratio of leaf-internal to ambient CO2 partial pressures (ci: ca; hereafter, χ), resulting in low carbon isotope discrimination) and higher carboxylation capacity (Vcmax) with increasing altitude (Gale, 1972; Körner \& Diemer, 1987; Friend et al., 1989; Terashima et al., 1995; Bresson et al., 2009; Zhu et al., 2010). At first glance, it might be expected that CO2 assimilation rates would be reduced at high altitudes due to the low partial pressure of CO2 (Friend \& Woodward, 1990). However, actual measured photosynthetic rates are usually as high as, or even higher than, those at low altitudes (Mächler \& Nösberger, 1977; Körner \& Diemer, 1987; Cordell et al., 1999; Shi et al., 2006). One group of hypotheses that attempt to explain the effects of altitude on photosynthetic physiology focuses on the effects of low temperature. It has been argued that alpine plants possess thick leaves as an adaptation to low temperatures, and thus higher leaf nitrogen (N) on an area basis (Narea). Higher Narea is taken to imply higher Vcmax, in turn leading to higher CO2 drawdown due to higher photosynthetic rates (Woodward, 1979; Körner \& Diemer, 1987; Friend et al., 1989; Sparks \& Ehleringer, 1997). This reasoning assumes that higher Narea in thicker leaves would be associated with higher Vcmax, but this is not necessarily so, as a substantial fraction of leaf N in thick leaves (with low specific leaf area) is located in cell walls rather than in chloroplasts (Onoda et al., 2004). An alternative argument, from the perspective of carbon isotope discrimination, suggests that increased leaf thickness could lengthen the diffusional pathway for CO2 from the atmosphere to the site of carboxylation, and therefore potentially decrease χ (Vitousek et al., 1990). However, low air pressure would be expected to counteract this effect, by allowing CO2 to diffuse more readily through the stomata (Table 1). In any case, no hypothesis based on temperature effects can account for the difference in plant responses to altitudinal and latitudinal gradients, i.e. why the same adaptations in photosynthetic capacity observed on high mountains are not observed in polar regions where growing-season temperatures are also low (Billings et al., 1961; Mooney \& Billings, 1961; Billings \& Mooney, 1968; Chabot et al., 1972; Zhu et al., 2010). It is moreover worth noting that although low temperatures can depress photosynthesis, measured growing-season leaf temperatures and optimal temperatures for photosynthesis in both alpine and arctic plants are typically only reduced by a few degrees, in contrast with a much larger decline in air temperature with altitude or latitude (Körner \& Diemer, 1987; Körner, 2007). The dense canopy structure and crowded leaf arrangement on stems of cushion and prostrate alpine plants create a low boundary-layer conductance and thus allow the maintenance of large differences between the temperatures of leaves and air (Gauslaa, 1984; Körner, 2003; Michaletz et al., 2015). The effect of such morphological adaptations is superimposed on the universal tendency, rooted in the fundamentals of leaf energy balance, for leaf temperatures to be maintained in a narrower range than air temperatures (Campbell \& Norman, 1998; Michaletz et al., 2015). A further group of hypotheses suggests that low atmospheric pressure might influence photosynthesis through more direct physiological influences, independently of temperature (Decker, 1959; Billings et al., 1961; Mooney \& Billings, 1961). However, despite much previous speculation, and the fact that many biophysical quantities relevant to gas exchange are known to change with air pressure and leaf temperature in a predictable manner (Table 1), effects of those biophysical quantities on plant physiology have not been fully explored. Misconceptions abound in the literature. For example, alpine plants were predicted to be more sensitive to the decreased CO2 concentration (molar mixing ratio) in the Quaternary glacial periods simply because the CO2 partial pressure at high altitudes is low (Street-Perrott et al., 1997). This is incorrect, however, because the partial pressure of O2 is also reduced at high altitudes – implying a reduced photorespiratory burden which counteracts the effect of CO2 concentration on photosynthesis, as previously noted, for example, by Körner et al. (1991) and Terashima et al. (1995). Natural selection implies that plants optimize ecophysiological traits by regulating the allocation of resources to different functions. This principle leads to the least-cost hypothesis and the coordination hypothesis for the optimal photosynthetic behaviour of C3 plants. These hypotheses can be incorporated into the standard (Farquhar et al., 1980) model, thereby potentially generating a unifying explanation and prediction of photosynthetic trait responses to environmental factors (Wang et al., 2016). The composite parameter ξ represents the sensitivity of χ to D and is influenced by both the cost terms. The mathematical form of Eqn 1 is the same as that proposed by Medlyn et al. (2011), which is based on a widely-cited stomatal optimality hypothesis stating that plants minimize E − λA (Cowan \& Farquhar, 1977). However, the marginal cost of transpiration (λ) in that expression is not clearly defined. In the least-cost hypothesis, by contrast, the parameter ξ can be expressed explicitly as a function of the cost factors and the effective Michaelis–Menten coefficient of Rubisco (K), which is related to the partial pressure of O2 (O) and the Michaelis–Menten coefficients of Rubisco for CO2 and O2 (KC and KO). The temperature dependencies of KC and KO follow an Arrhenius relationship as described by Bernacchi et al. (2001) and this also gives rise to a temperature dependency of ξ (Prentice et al., 2014). The leaf-to-air VPD (D) is the difference between the vapour pressure in the intercellular spaces and the vapour pressure in the free air beyond the leaf boundary layer. The intercellular vapour pressure is usually assumed to be saturated and is determined by the leaf temperature. The free-air vapour pressure is the actual vapour pressure, which depends on the molar mixing ratio of water vapour in the air and on the atmospheric pressure. The conductance for gas exchange between leaves and air that corresponds to this vapour pressure gradient is composed of stomatal conductance and boundary-layer conductance in series. The boundary-layer conductance is generally many times larger than the stomatal conductance, so differences among leaves in boundary-layer conductance can be compensated by changes in stomatal conductance, allowing the maintenance of optimal χ. By introducing the known altitudinal responses of various key biophysical quantities, we show here how the partial responses of χ, Vcmax and A to atmospheric pressure and leaf temperature along the altitude gradient can be predicted from the equations mentioned earlier. Moreover, these predictions appear to be consistent with the field observed altitudinal trends in χ, Vcmax and A (Table 2; Fig. 1). To separate the effects of pressure and temperature, and also to cover a realistic leaf temperature variation along altitude gradients, we start by listing 10 potential influences of atmospheric pressure on plant physiological processes under constant leaf temperature, which may be a reasonable approximation for herbaceous plants as discussed earlier. Then we impose the additional effects of temperature, assuming that leaf temperature declines with altitude but follows a lapse rate shallower than air temperature due to the general homoeostatic tendency of leaf temperatures (Campbell \& Norman, 1998; Michaletz et al., 2015). This approach may be realistic for tree species, whose leaves are situated well above the ground and subject to a potentially high wind speed, and therefore cannot be expected to maintain leaf temperatures near-constant with altitude (Table 1). Among the listed biophysical quantities, VPD and K are key variables predicting an altitudinal response of χ (Eqns 1, 2), whereas Γ*, ca, and PPFD impose further effects on Vcmax and A (Eqns 4, 5). With a constant leaf temperature, the pressure-induced decrease in K and enhancement of D both lead to a lower χ for alpine plants (Eqns 1, 2). As indicated in Table 1, K declines with altitude, due to the reduced partial pressure of O2, thereby increasing the affinity of Rubisco for CO2 and reducing the carboxylation capacity required per mole of carbon fixed (Bresson et al., 2009). However, for a given molar mixing ratio of water vapour to air, lowered atmospheric pressure leads to reduced actual vapour pressure. As the saturated leaf-internal vapour pressure is invariant with atmospheric pressure, this reduction tends to increase leaf-to-air VPD, thereby increasing the water transport required per mole of carbon fixed. According to the least-cost hypothesis, both effects support a shift in the investment of resources towards increased Rubisco capacity and against water transport capacity (Wang et al., 2016). The predicted outcome of a lowered χ with atmospheric pressure can be shown mathematically by differentiation of the expression for optimal χ, which shows that the partial response of χ to decreasing atmospheric pressure is always negative (Supporting Information Notes S1). Our predicted response of χ to pressure is consistent with observations by Körner \& Diemer (1987) where leaf temperature was shown to vary only a few degrees (Table 2). After superimposing temperature effects, declining leaf temperature reduces the saturated vapour pressure, and thus decreases the leaf-to-air VPD – leading to a lower cost of water transport, opposite to the effect of air pressure. However, the declining leaf temperature still reduces K and this has the stronger influence, favouring a decline in χ (Table 1). By separating altitudinal and latitudinal trends, Körner et al. (1991) showed that aside from the effect of pressure, lower temperature reduces χ, potentially reinforcing the decline of χ with altitude. The leaf-internal partial pressure of CO2, ci, is the product of χ and ca. Although ci declines with altitude due to declines in both ca and χ, this does not automatically imply an increased limitation of CO2 on photosynthesis. This is because CO2 limitation is also determined by the CO2 compensation point (Γ*), as shown by Eqn 4. If a constant leaf temperature is assumed, Γ* is proportional to the O2 partial pressure and thus changes in proportion to ca (Farquhar et al., 1980) (Table 1). Consequently, a stronger CO2 limitation due to the reduction in χ (not due to ca or Γ*) is expected for alpine plants. After imposing a temperature effect, the decline in Γ*, following an Arrhenius relationship (Bernacchi et al., 2001), is much faster than that of χ (Table 1) and this leads to a weaker CO2 limitation on photosynthesis. It has been suggested that photosynthesis might be influenced by the more rapid diffusion of gases in air at lower pressure (Table 1) (Gale, 1972; Smith \& Donahue, 1991; Terashima et al., 1995). We might therefore predict that the consequence of more rapid gaseous diffusion at high altitudes would be a reduction in stomatal density and/or diameter. In reality, both positive (Wagner, 1892; Bonnier, 1895; Paridari et al., 2013) and negative (Körner et al., 1983) responses of stomatal density to altitude increase have been reported, suggesting that some other environmental factors or morphological adaptations might also be involved in determining stomatal density (Körner et al., 1986; Friend \& Woodward, 1990). According to the least-cost hypothesis, a relatively lower cost of maintaining carboxylation due to increased affinity to CO2 (lower K) in turn implies an increased Vcmax, as required (by the coordination hypothesis) to achieve an optimal assimilation rate that is set by PPFD. Mathematically, the sensitivity of Vcmax to air pressure based on Eqn 2 (Notes S1) shows that the response is always positive provided K ≫ Γ*. In this response, either enhanced PPFD on clear days or reduced ci is a secondary contributor to the positive response of Vcmax to altitude, whereas the decline in K is the main contributor – being about three times larger than the other contributions. Reduced leaf temperature superimposes a negative effect on Vcmax, which is opposite to the positive effect of pressure decline. This can also be theoretically predicted by the ‘kinetic’ response of biochemical rate parameters (Kc, Ko and Γ*) to temperature and is supported by field observations (Dong et al., 2016). Our predictions are supported by previous observations (Table 2; Fig. 1). Quantitative comparison with Körner \& Diemer (1987) is possible because this study reported all of the relevant environmental variables (in addition to altitude) that would be expected theoretically to influence χ and Vcmax (Table 2). Our literature search revealed a number of other studies of altitude effects (Fig. 1) but it was not generally possible to exclude other effects, for example, of changes in leaf temperature or cloudiness (it is worth noting that Körner \& Diemer (1987) reported negligible changes in leaf temperature). Therefore, the observed changes in Vcmax are variable (Shi et al., 2006; Fan et al., 2011), but nonetheless consistent with our predicted range (Fig. 1). The coordination hypothesis also allows prediction of the sensitivity of the assimilation rate A to air pressure through Eqn 4 (Notes S1). Table 1 shows how much each pressure-dependent quantity contributes to changes in A under defined reference conditions. The increased diffusion coefficients for water vapour and CO2 may physically affect how stomatal regulation achieves the optimal χ, but should not influence its value, nor the value of A. As discussed earlier, the opposite effects of the declining O2 and CO2 partial pressures approximately cancel each other. Therefore, the sensitivity of A to altitude depends on the competition between the negative effect of reduced χ and the positive effects of enhanced PPFD, due to a shorter path length (enhanced clear-sky transmittivity), and reduced Γ* if leaf temperature declines. Therefore, either a negative or a positive response of A can be expected, depending on the conditions. Referring again to the study by Körner \& Diemer (1987), as altitude increases from 600 m to 2600 m, PPFD is predicted to increase by 5.4\%, as observed (Table 2). Our predicted change in A is only 0.4\%, and Körner \& Diemer (1987) reported no significant change (Table 2). Bresson et al. (2009) also found no significant change in A with altitude, while measurements made at constant (low-elevation) CO2 partial pressure showed a consistent increase; this is in line with our prediction of increasing Vcmax with altitude. Bresson et al. (2009) also found increasing Narea with altitude, which is to be expected, given increasing Vcmax. In principle, photosynthesis could be enhanced at high altitudes, if the benefit from increased radiation and reduced photorespiration were to overcome the effect of the reduction of ci. However, reduced photorespiration relies on a reduction in leaf temperature, whereas radiation is also influenced by cloud cover, which in reality can decrease or increase with altitude, depending on latitude and continentality (Barry, 1992). Thus a diversity of trends might be found in a wider sampling of altitudinal gradients in different plant types and climatic regions. Nevertheless, the theoretical analysis presented here provides a first-order explanation for some commonly observed trends in photosynthetic traits along altitudinal gradients. The explanation is derived from a proposed general model to predict photosynthetic rates via eco-evolutionary optimization of photosynthetic traits (Wang et al., 2016). By disentangling the effects of pressure and temperature on a number of variables influencing leaf-level gas exchange, we show that both declining χ and increasing Vcmax can be predicted by air pressure change alone, while superimposed temperature effects typically modify the magnitude of the responses – accounting for why these trends in χ and Vcmax have been so widely observed. The authors thank Vincent Maire for discussions. This research was supported by the National Natural Science Foundation of China (Grant no. 31600388) to H.W. and by an Australian Research Council Discovery grant (DP120103600) to I.C.P. and I.J.W. It represents a contribution to the AXA Chair Programme in Biosphere and Climate Impacts and the Imperial College initiative on Grand Challenges in Ecosystems and the Environment. T.F.K. was supported in part by the Laboratory Directed Research and Development Programme of Lawrence Berkeley National Laboratory under US Department of Energy (Contract no. DE-AC02-05CH11231), and by a Macquarie University research fellowship. H.W. and I.C.P. derived the predictions. H.W. carried out all the analyses, constructed the figures and tables, and wrote the first draft. H.W., I.C.P., T.F.K., I.J.W., T.W.D. and C.P contributed to subsequent drafts. H.W., T.W.D. and I.C.P. summarized altitudinal dependences of gas exchange and various relevant biophysical quantities. I.C.P. and T.F.K contributed to the data analysis. I.J.W. first proposed the least-cost theory, and I.C.P further developed the theory. Please note: Wiley Blackwell are not responsible for the content or functionality of any Supporting Information supplied by the authors. Any queries (other than missing material) should be directed to the New Phytologist Central Office. Please note: The publisher is not responsible for the content or functionality of any supporting information supplied by the authors. Any queries (other than missing content) should be directed to the corresponding author for the article.",
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